Bevor das dritte Studienjahr beginnt, lässt Jaden noch mal all seine Duelle Revue passieren. Chazz kehrt wieder in seine alte Unterkunft Slifer Red zurück, und Blair wird ins erste Studienjahr aufgenommen. Kanzler Sheppard beschließt, Professor Thelonius Viper an die Duellakademie zu holen.

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An der Duellakademie treffen die Austauschstudenten Adrian Gecko, Jim Cook, Jesse Andersen und Axel Brodie ein. Ebenso der mysteriöse und strenge Professor Thelonius Viper. Als Erstes ordnet er ein Showduell zwischen Jesse von der Nordakademie und Jaden an. Wird Jaden den neuen Studenten Jesse und sein Kristallungeheuerdeck besiegen können?

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Jesse spielt seine sieben Kristallungeheuer aus, um einen legendären Drachen aufzurufen. Da er diese Karte jedoch nicht in seinem Deck hat, verliert er das Duell gegen Jaden.

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Professor Viper beauftragt Axel, Jaden in ein lebenswichtiges Duell zu verwickeln. Auf diese Weise will Viper Jaden mit Hilfe seines Biobands Energie abziehen. Axel denkt sich einen hinterhältigen Plan aus: Er entführt Syrus und hängt ihn über eine Klippe. Um Syrus zu retten muss Jaden das Duell gewinnen …

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Obwohl Axel sich nicht an den Befehl von Professor Viper hält und alles daran setzt, das Duell zu gewinnen, wird er von Jaden besiegt. Im Anschluss fallen beide todmüde um. Jaden erwacht jedoch bald wieder …

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Irgendetwas liegt in der Luft: Jims Krokodil Shirley wird aggressiv und in Hassleberry gewinnt die Dino-DNS die Oberhand. Es kommt zu einem Duell zwischen Jim und Hassleberry. Und auch Professor Viper bleibt nicht untätig.

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Viper stellt die Biobänder auf das höchste Level ein, um Adrian für immer aus dem Weg zu räumen. Aber so leicht lässt dieser sich nicht entmutigen. Er organisiert eine Duellparty und Viper ist gezwungen, seinen Plan aufzugeben. Derweil fordert Chazz Adrian zu einem Duell heraus.

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Adrian bestreitet weiter sein Duell gegen Chazz und besiegt ihn schließlich mit seinem Wetterdeck. Seltsam ist, dass immer mehr Studenten nach den Duellen erschöpft sind. Und plötzlich reist auch noch Kanzler Sheppard ab.

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Alexis, Jim, Hassleberry, Jaden und Syrus dringen ins Vipers Hauptquartier ein. In dem alten Versuchslabor wollen sie ihm auf die Schliche kommen. Doch Viper beobachtet die Freunde heimlich. Alexis landet in einer Falle und Jaden steht plötzlich seinem alten Lehrer, Professor Stein, gegenüber, der ihn zu einem Duell herausfordert.

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Professor Stein kämpft in einem Duell gegen Jaden. Viper hält Alexis versteckt und erpresst Jaden damit. Hassleberry und sein Krokodil retten Alexis und Jaden gewinnt das Duell. Danach bricht er zusammen.

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Jesse wird von dem Fallensteller Trapper herausgefordert. Verliert Jesse das Duell, muss er auf seine sieben Kristallungeheuer verzichten und mit denen kann man den legendären Regenbogendrachen aufrufen, wenn man weiß, wo die dafür notwendige Tafel versteckt ist. Und Trapper fängt ein Kristallungeheuer nach dem anderen in seiner Falle …

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Mit unfairen Mitteln versucht Trapper, das Duell gegen Jesse zu gewinnen. Da eilt Jaden seinem Freund zu Hilfe und Jesse gewinnt das Duell. Viper hat immer noch nicht genügend Duellenergie gesammelt und plant ein Duell mit Jaden.

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Adrian duelliert sich mit Viper und fordert von ihm eine besondere Karte. Viper zeigt, wozu seine angesammelte Duellenergie fähig ist, doch um die Energie zum Leben zu erwecken muss Viper noch gegen Jaden antreten.

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Das Duell zwischen Jaden und Viper geht weiter. Der Professor berichtet von seinem kleinen Jungen, von dem er getrennt wurde. Wenn er dieses Duell gewinnt, wird er genug Energie haben, um seinen „Sohn“ zurückzuholen. Und im Moment hat Viper einfach die besseren Karten. Die vielen Schlangen bringen Jaden schwer in Bedrängnis. Aber er vertraut auf einen neuen Helden.

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Das Duell zwischen Viper und Jaden geht in die nächste Runde. Als der Professor Vennominaga, die Gottheit der giftigen Schlangen spielt, wird es für Jaden eng. Wegen ihrer besonderen Fähigkeit bleiben ihm nur noch drei Runden bis zum Totalverlust sämtlicher Lebenspunkte. Aber mit einer dreifachen Kontaktfusion gelingt es Jaden das Duell für sich zu entscheiden. Trotz Vipers Niederlage bekommt Pierce genug Energie, um zurückzukehren. Aber er ist mit seinem Vater nicht zufrieden …

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Jaden und seine Freude merken, dass sich irgendwas mächtig verändert hat. Drei Sonnen, ringsumher überall nur Wüste und auch die Duellmonster sind völlig real. Wo sind sie nur gelandet? Da taucht ein lange verschollener Duellant auf: Bastion. Er berichtet von seltsamen Erlebnissen bei den Forschungen mit Prof. Eisenstein. Als Marcel verschwindet sind alle ratlos und machen sich auf die Suche.

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Jaden und seine Mitschüler ziehen in die Wüste, um aus einem U-Boot Medikamente und Verpflegung zu organisieren. Aber auf dem Weg dahin macht ihnen ein Felsen das Leben schwer. Endlich angekommen, finden sie alles, was sie suchen. Doch dann versperren ihnen ein paar Duellmonster den Rückweg …

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Jaden, Jesse und Co. erreichen mit den Medikamenten die Akademie. Zu ihrer Überraschung treffen sie dort keine Studenten mehr. Nach langem Suchen begegnen ihnen ein paar Mitschüler, die sich äußerst seltsam benehmen. Auch Chazz und Syrus reden ganz eigenartig und fordern Jaden zum Duell heraus …

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Jaden und Jesse wollen den Erste-Hilfe-Koffer zu Blair bringen. Unterwegs werden sie aber immer wieder von ihren spielverrückten Mitschülern aufgehalten. Sie klettern durch einen geheimen Belüftungsschacht – aber auch dort begegnen ihnen die ungebetenen Gäste. Als sie auf der Krankenstation ankommen, machen sie eine unangenehme Entdeckung. Auch Miss Fontaine ist zu den Duell-Zombies übergelaufen. Wie soll Jaden jetzt Blair da rausholen?

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Die Lebensmittel an der Akademie werden knapp. Nachdem die Duell-Zombies das Vorratslager übernommen haben, schieben die anderen noch mehr Kohldampf. Drei Studenten wollen sich heimlich zu den Vorräten durchschlagen und treffen auf Marcel, der sich sehr ungewöhnlich verhält. Er gibt ihnen was zu essen, verlangt aber eine Gegenleistung: Sie müssen gegen Jaden und Co. antreten. Ein Dreier-Duell der Gefühle beginnt.

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Das Duell gegen die drei Herausforderer geht weiter. Jaden hat den Verdacht, dass es sich bei dem Duell um ein Ablenkungsmanöver. Er kann seinen Gegenspieler als Erster besiegen. Aber auch Jesse und Jim entscheiden das Duell für sich. Axel kann Marcel nicht wie erwartet am Generator finden. Dafür stoßen Bonaparte und Jaden in der Wüste auf ihn. Es stellt sich heraus, dass Marcel der Sohn des Vizekanzlers ist und der Geist von Professor Banner gibt den Studenten einen Tipp, wo sie sich eigentlich befinden.

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Marcel will sich die drei Heiligen Ungeheuer unter den Nagel reißen. Für Jaden gibt’s jetzt nur ein Ziel: er muss das verhindern. Doch bei der Verfolgungsjagd stellt sich ihm Chazz in den Weg. Also ist erstmal ein Duell fällig. Bastion gelingt es Kontakt zu Professor Eisenstein aufzunehmen. Er will den Schülern helfen, durch ein Portal auf ihre Insel zurückzukehren. Dazu müssen aber alle zum Tennisplatz und da gibt es noch ein Hindernis: die Duell-Zombies.

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Echo will verhindern, dass Pegasus die Steintafel in die Hände fällt. Der Versuch misslingt. Jaden wird von Syrus in ein Duell verwickelt – und gewinnt. Axel und Co. erreichen den Tennisplatz. Aster stellt den Duellgegner von Jesse vor: Zane. Marcel gelingt es, die drei Heiligen Ungeheuer zu befreien. Wird sich Adrian ihm anschließen?

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Pegasus erstellt die Karte Regenbogendrache. Das Duell zwischen Zane und Jesse geht weiter. Beide geben ihr Bestes um möglichst viel Energie für das Portal zu erzeugen. Nach einem grandiosen Zug von Jesse erweitert sich endlich das Portal und Eisenstein kann die Karte in die andere Welt schicken. Marcel fordert Jaden zu einem Duell heraus.

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Während Jaden sich mit Marcel duelliert, machen sich Axel und Jesse auf die Suche nach der Regenbogendrachenkarte und sie haben Glück. Mit der Regenbogendrachenkarte in seinem Deck kann Jesse Jaden im Duell unterstützen. Doch damit bekommt auch Marcel mehr Lebenspunkte …

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Das Wesen, das Marcel kontrolliert, gibt sich während des Duells als Yubel zu erkennen. Durch die ungeheure Duellenergie kann Jesse den Regenbogendrachen rufen und dabei das Portal zurück nach Hause öffnen. Doch kann die Reise in die alte Dimension gelingen?

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Wieder in der heimatlichen Dimension angekommen, stellen unsere Helden fest, dass Jesse in der anderen Dimension zurückgeblieben ist. Jaden gibt sich die Schuld daran, weil er in seiner Kindheit den Duellgeist Yubel verärgert hat. Er setzt alles daran, um wieder in die andere Dimension zurückzukommen – dabei wird er von seinen Freunden unterstützt.

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Um Jesse, der in der anderen Dimension zurückgeblieben ist, zu retten, gehen Jaden und seine Freunde erneut durch das Dimensionsportal. Dummerweise landen sie in einer weiteren Dimension. Dort regieren Duellmonster. Während Axel versucht, die Energiequelle für das Licht abzuschalten, duelliert sich Jaden mit einem bösartigen Geflügelten Wächter. Er besiegt das übermächtige Wesen und sucht weiter seinen Freund.

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In der neuen Dimension trifft Jaden auf ein Monster mit dem Namen Scarr. Im darauf folgenden Duell geben die beiden alles. Jaden besiegt Scarr, der daraufhin zu Staub zerfällt und zu den Sternen fliegt. Jaden und seine Freunde finden neue Verbündete, die sich vor der Armee der finsteren Welt verstecken. Werden sie gemeinsam Jesse finden?

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Jaden und seine Freunde geraten in einen Hinterhalt. Zure, der Befehlshaber der Armee der finsteren Welt, duelliert sich mit Jaden. Gerade noch rechtzeitig greift Sir Freed ein. Durch ihn kann Jaden das Duell gewinnen.

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Jadens Freunde werden gefangen genommen, und Jaden muss in einem Duell gegen Brron, den verrückten König der finsteren Welt antreten. Immer wenn Jaden angreift, wird einer seiner Freunde zu einer Rune und landet in einem Buch, dem Bösen Kanon. Als Ersten trifft es Chazz …

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Brron zwingt Jaden zum Angriff, dadurch werden seine Freunde zu den Sternen geschickt. Doch Jaden kann Brron schließlich doch noch besiegen. Jim, Syrus und Axel, die als einzige noch geblieben sind, lassen Jaden allein. Da erscheint eine mysteriöse Figur, die aus Jaden einen großen Duellanten machen will …

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Syrus stellt mit Schrecken fest, dass er völlig allein ist. Er ist sehr wütend auf Jaden und erklärt die Freundschaft zu ihm für beendet. Er will ihn nie wieder sehen. Trotzdem muss er immer wieder an ihn denken. Plötzlich läuft ihm der Gelbe Ojama über den Weg. Richtig glücklich ist er darüber aber nicht. Als überraschend sein Bruder Zane auftaucht und ihm ins Gewissen redet, beschließt Syrus zu seinem Kumpel Jaden zu halten und ihn zu retten.

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Im Dorf traut sich niemand über Monsterkarten zu sprechen, weil man sich sonst mit dem Obersten König duellieren muss. Die Bewohner bitten Axel und Jim zu bleiben – denn etwas Unterstützung im Kampf gegen die Diener des Königs könnte nicht schaden. Aber die beide wollen unbedingt weiterziehen, um Jaden zu retten. In den Bergen begegnet ihnen der Oberste König, und sie machen eine schreckliche Entdeckung.

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Jim fordert den Obersten König zum Duell heraus. Ihm ist klar, dass sich dahinter Jaden verbirgt. Mit dem Auge von Orichalcum kann er hinter Jadens finstere Fassade sehen. Er erkennt, dass in seinem Freund ein Kampf zwischen Gut und Böse lodert. Er versucht, an das Gute in Jaden zu appellieren. Allerdings ohne Erfolg …

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Das Duell zwischen Jim und dem Obersten König geht weiter. Jim versucht immer wieder, zu Jaden durchzudringen. Aber das Böse behält die Übermacht. Als der Oberste König dann noch Gaia einsetzt, hat Jim keine Chance mehr. Nun muss Axel ran. Nur er kann den guten alten Jaden noch retten.

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Axel hat ein schlechtes Gewissen, weil er seinem Freund Jim nicht helfen konnte. Er erfährt von der Festung, in der sich die Leute vor dem Obersten König verstecken. Sein Ziel ist klar: Er muss dort helfen. Er erfährt, dass der Anführer einen gemeinen Plan hat, doch Axel fordert ihn zum Duell heraus. Derweil sind auch Aster und Zane auf der Suche nach der Festung.

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Axel gewinnt das Duell gegen den Fossilkrieger Totenkopfritter. Die Bewohner der Bergfestung wählen ihn deshalb zum Anführer. Sie bekommen Verstärkung von Aster und Zane, die sogar noch mehr Duellanten mitgebracht haben. Gemeinsam schaffen es die Jungs bis in den Palast des Obersten Königs, wo Axel den König zum Duell herausfordert.

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Axel bestreitet ein Duell gegen den Obersten König. Der König ist mächtig überheblich und versucht Axel einzuschüchtern. Der hält aber tapfer dagegen. Derweil ist dem gelben Ojama ein Licht aufgegangen: Der unheimliche Verfolger war Jesse, was bedeutet, dass es Jadens Freund gut geht. Er überbringt Axel sofort die tolle Neuigkeit. Da nimmt das Duell gegen den König eine überraschende Wende.

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Dr. Crowler und Echo stoßen zu den restlichen Duellanten. Aster bemerkt, dass Echo und Adrian etwas verbindet. Da werden alle in eine Höhle gebeamt. Hier treffen sie Adrian, der Echo um ihre Duellenergie bittet. Aster will das verhindern und fordert ihn zum Duell heraus. Ihm wird bald klar, dass Adrian Exodia entfesseln will.

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Das Duell zwischen Adrian und Aster geht weiter. Aster will mit aller Macht verhindern, dass Adrian alle Teile von Exodia bekommt. Echo verliert nach und nach ihre Duellenergie. Und so sehr sich Aster auch anstrengt, sein Gegenspieler duelliert sich einfach geschickter. Kurz bevor er verliert, kann Aster seine Freunde noch in Sicherheit bringen. Doch Jaden will diese Niederlage nicht auf sich beruhen lassen.

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Auf der Suche nach Jesse irrt Jaden mit seinen Freunden durch die Wüste. Als sie an ein großes Tor kommen, ist er sicher, dass er dahinter seinen Freund finden kann. Doch Zane ist davon nicht begeistert. In einem Duell beweist er Jaden, dass er noch zu schwach für solch ein Abenteuer ist. Die Erlebnisse als Oberster König belasten ihn immer noch und er ist außer Stande, Fusionskarten zu spielen. Davon erfährt Baou. Er fordert Jaden zum Duell heraus.

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Jaden überwindet seine Hemmungen, spielt seine Fusionsmonster und kann gegen den Wächter von Baou gewinnen. Yubel taucht in der Gestalt von Jesse auf. Doch Zane durchschaut diesen Schwindel ziemlich schnell und fordert ihn zum Duell heraus. Trotz seines angschlagenen Gesundheitszustandes kann er das Match drehen. Jaden macht sich Sorgen, was mit Jesse passiert, falls er verliert.

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Zane versucht weiter, Jesse im Duell zu besiegen. Jesse wird allerdings von Yubel gesteuert. Und die hat ein paar fiese Tricks auf Lager. Bald macht sich auch die angeknackste Gesundheit von Zane bemerkbar. Er kann Jesse nichts mehr entgegensetzen und verliert. Jaden fordert Jesse/Yubel zum Duell heraus. Dazu muss er sich aber auf die andere Seite des großen Tores begeben.

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Jaden will durch das große Tor gehen, um Jesse zu retten. Syrus und Crowler begleiten ihn, doch Bastion und Tania haben andere Pläne. Yubel kehrt in seinen Palast zurück und trifft dort Adrian. Yubel will ihm nicht einfach so diese Dimension überlassen. Es kommt zu einem Duell. Mit allen Teilen von Exodia glaubt Adrian, seinen Gegner leicht zu bezwingen. Aber dann spielt Yubel ihre Heiligen Ungeheuer …

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Das Duell zwischen Jesse und Adrian geht weiter. Mit allen Mitteln versucht Adrian endlich Exodia einsetzen zu können und das Duell zu seinen Gunsten zu beenden. Doch Yubel lockt ihn in eine Falle. Inzwischen ist Jaden bei Yubel eingetroffen. Wird er sie zum Duell herausfordern?

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Yubel in Gestalt von Jesse kann sich endlich mit Jaden duellieren. Jaden will seinen Freund Jesse zwar vor der FInsternis retten, hat aber Angst davor, was passiert, wenn er ihn im Duell besiegt. Als er unerwartet Hilfe von den Neo-Weltraumbewohnern bekommt, geht Jaden auf das Duell ein und versucht den Geist von Jesse zu erreichen, der im Regenbogenfinsternisdrachen versteckt ist.

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Das Duell zwischen Yubel und Jaden geht weiter: Um seinen Freund Jesse zu befreien und die Finsternis vom Spielfeld zu verbannen, spielt Jaden seine Karte Superpolimerisation. Damit kann er zwar Jesse retten, verliert aber seine wichtigste Spielkarte an Yubel.

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Jaden kämpft in einem Duell gegen Yubel. Unterstützt und angefeuert wird er dabei von Syrus und dem Gelben Ojama. Der Kampf scheint aussichtslos. Erst als Syrus ihn daran erinnert, dass er sich dem Obersten König in sich stellen muss, schöpft Jaden neue Kraft.

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Jadens Lage wird immer aussichtsloser, bis er sich darauf besinnt, die Kräfte des Obersten Königs zu nutzen, um Yubel zu besiegen. Er setzt Jesses mächtigstes Ungeheuer, den Regenbogendrachen ein und vereinigt ihn mit Neos zu der Karte Regenbogen-Neos …

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Wie sich herausstellt, war Yubels ursprünglicher Auftrag den Obersten König, der gegen die Finsternis im Universum kämpfen soll, zu schützen. Mit Superpolimerisation vereint Jaden sich selbst mit Yubel und fliegt mit ihr zu den Sternen, um seinen Auftrag als Oberster König zu erfüllen und das Universum vor dem Chaos zu bewahren. Die anderen gelangen wieder wohlbehalten in die normale Dimension und zur Duellakademie zurück.

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Jaden's friends are returned to Duel Academy, though Jaden himself does not. They reminisce about the events of the past three years and their memories of Jaden.

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